В октябре 1928 года Верхнеудинск (ныне город Улан-Удэ) посетил театр с названием «Московский передвижной организационный синтетический театр Международного Красного Стадиона и Осоавиахима СССР» (сокращённо Оргтеатр) под руководством Е. П. Просветова. Оргтеатр ехал с гастролями во Владивосток. Во Владивостке к театру присоединились московские артисты оперетты. В декабре 1928 года Оргтеатр вернулся в Верхнеудинск, и дал спектакль А. Файко «Человек с портфелем» 22 декабря. Оргтеатру было предложено остаться в Верхнеудинске, и театр принял предложение.
Первым художественным руководителем и режиссёром театра был Евгений Павлович Просветов (1894—1958). Театр ставил водевили, интермедии, скетчи, танцевально-спортивные этюды и сцены.
Оргтеатр организовал при Наркомпросе республики театральную студию, которая в 1931 году была преобразована в техникум искусств.
В 1932 году здание, в котором располагался театр сгорело, и московская труппа уехала из города. Начальник управления зрелищных мероприятий Александр Васильевич Миронский (1899—1955) в 1934 году сформировал новую труппу под руководством главного режиссёра И. П. Милославского, а затем привез из Москвы и Ленинграда вторую труппу театра с главным режиссёром Алексеем Ефимовичем Ларионовым.
Театру выделили здание на улице Ленина. 23 ноября 1936 года новый театр начал сезон спектаклем «Аристократы» Н. Погодина.
В 1972 году здание театра на улице Ленина сгорело. Театр переехал в здание Восточно-Сибирской государственной академии культуры и искусств.
В 1991 году театр получил имя декабриста Николая Александровича Бестужева.
В 2000 году было принято решение о передаче здания бывшего кинотеатра «Дружба» театру.
В апреле 2007 года началось строительство нового здания театра.
В июле 2009 года театр принял первых гостей — участников Байкальского экономического форума.
В августе 2009 года театр посетил президент России Дмитрий Медведев.
Строительство театра будет продолжено — планируется возвести ещё три технических корпуса.
Театр ставит пьесы советской (В. Розов, А. Арбузов, К. Тренев, А. Корнейчук, К. Симонов, А. Штейн, А. Софронов, А. Дударев, А. Вампилов, В. Шукшин), русской классической драматургии (А. Островский, М. Горький, Н. Гоголь, А. Толстой, А. Чехов), мировой классики (Аристофан, Лопе де Вега, М.Камолетти, Эдуардо Де Филиппо, Г. Фигейредо и др.) и пьесы бурятских авторов (Н. Балдано, С. Метелица, В. Митыпов, И. Калашников и С. Лобозёров).
Для детей поставлено 10 сказок.
В 1995 году при театре создана Малая академия театрального искусства для учащихся старших классов средних школ. Создан «Клуб любителей театра», театральный музей.
The first amateur theater in Verkhneudinsk was organized by Nikita Nelyubov when he was a regular superintendent of a district school. The theater under his leadership became quite popular among citizens. After events of October 1917 the amateur drama became widespread, but it was not enough to organize a professional theater. The fate of Russian Drama Theatre was decided by a man whose name deserves special recognition - a talented director and teacher Alexander Mironsky (1899 - 1955). In 1932 when he arrived in Verkhneudinsk he started an active work in the theatre life of the city. In 1934 being head of theater administration and art director of the state theater A. Mironsky formed a new Russian cast under the leadership of I.P. Miloslavsky. Then he brought the second troupe from Moscow and Leningrad to Verkhneudinsk. On November 23, 1936 theatre started a new season in a new building in Lenin Street. Wide repertoire of the theater including vaudevilles and comedies, dramas and tragedies was based on Soviet drama. Best traditions of classical literature and their development were represented by plays of great classical writers. Russian Theatre performed plays of Buryat writers as well. Collaboration with local talented authors such as I. Kalashnikov and S. Lobozerov made the repertoire of the theater unique